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在列託波利斯，這個地方遭受著聖甲蟲和沙暴的雙重壓迫。
巴耶克找到了列託波利斯的領袖塔哈卡，討論如何找出“聖甲蟲”的計劃。巴耶克幫助塔哈卡打退了沙漠暴徒，然而在慶功宴上，塔哈卡卻在酒裡下藥把巴耶克迷昏，把他埋在沙漠中等死。
好在巴耶克叫來了自己的坐騎，塞努把坐騎的韁繩交到了巴耶克的手中，這才成功脫險。
原來塔哈卡就是“聖甲蟲”，他之所以在列託波利斯治理風沙並不是為了造福人民，而是在用隱形的身份尋找著這裡埋藏的秘密。
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在追蹤“鬣狗”的時候，巴耶克進入胡夫金字塔，發現“鬣狗”正在這裡舉行儀式，想要讓自己的女兒死而復生。在被擊敗後，“鬣狗”還蠱惑巴耶克用伊甸碎片救活卡慕，但巴耶克並沒有被蠱惑。
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而在主線任務中，關於埃及豔后、凱撒的歷史畫卷也隨著劇情的推進而一步步展開。
埃及豔后本來想和龐培聯合，當龐培的艦隊在登陸的時候卻被托勒密和上古維序者的部隊伏擊，全軍覆沒。埃及豔后克利奧帕特拉不得已決定和凱撒聯合，奪回對埃及的統治權。
在巴耶克和艾雅的努力下，克利奧帕特拉成功和凱撒聯合。在尼羅河之戰中，巴耶克和艾雅的英勇奮戰讓凱撒的軍隊取得了勝利，托勒密被鱷魚拖入了海底。
但此時，意想不到的劇情發生了，克利奧帕特拉只是給了巴耶克和艾雅一筆錢，但凱撒卻要將法老托勒密的死歸罪於他們，讓他們成為背鍋俠。
巴耶克、艾雅、塔希拉、弗希達斯等人重新聚首，他們都認為應該繼續持續戰鬥保護人民的自由意志，兄弟會的雛形出現了。
埃及豔后與凱撒的聯姻並沒有給埃及帶來和平，情況反而越來越糟糕。凱撒加入了上古維序者的陣營，而他的副手弗拉維烏斯，才是殺害卡慕的真正凶手。
公元前47年，巴耶克和艾雅為追查伊甸碎片回到錫瓦，發現百姓全都痛苦地倒在地上，之前在最初劇情中為巴耶克治傷的拉比亞也沒能倖免。
原來，弗拉維烏斯使用神器讓整個錫瓦的人全都被控制，他們已經先一步趕往寶庫。這個寶庫其實就是之前上古維序者不惜殺死卡慕和很多無辜埃及人也要開啟的那個寶庫，裡面蘊藏著伊甸碎片的秘密。
巴耶克和艾雅來到寶庫中，在這裡他們看到了一個巨大的金色地球模型，而巴耶克的好朋友，留在錫瓦的霍普扎法，為了保衛寶庫，已經死在了這裡。
巴耶克和艾雅分頭行動，巴耶克刺殺弗拉維烏斯，拿到了伊甸碎片。在亞歷山大港，巴耶克和艾雅再度聚首，
兩個人都明白，他們必須為了更偉大的善行而犧牲自己的人生，在暗中刺殺那些罪有應得之人，化身為“無形者”，為新的信條而戰。
巴耶克手中的老鷹頭骨落在沙地上，印畫出刺客組織的標誌。
在最後一幕中，艾雅來到羅馬的元老院議事廳，成為了第一個向凱撒刺出致命一劍的人。而後，元老院的其他人紛紛一擁而上。
布魯圖斯來到凱撒面前，凱撒說出了歷史上那句經典的話：“即使是你也不認同我嗎，我的孩子？”
然而，布魯圖斯回答凱撒的是冷冰冰的一刀。
“暴君已經死了，你們自由了！”
布魯圖斯高舉著匕首大聲呼喊，鏡頭逐漸拉高，躺在地上、渾身是血的凱撒頭顱無力地歪到一邊，氣絕身亡。
在這之後，艾雅在羅馬建立了刺客組織的據點，而巴耶克則是留在埃及發展刺客組織。
“我們來自黑暗，也必駐足於黑暗之中；人類不必永生，但信條必定長存。”
在劇情的最後，巴耶克站在高處看著艾雅的信件，塞努從遠處飛來，落在他的右臂上。
前方再度出現了整個埃及絕美的遠景，而此時畫面中再度出現了遊戲的名稱和標誌。
《刺客信條：起源》！